Première étude paléoprotéomique d'otolithes fossiles de poissons et préservation de l'hôte cristallin biominéral

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 3822 (2023) Citer cet article

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Les otolithes sont des composants carbonatés de calcium de l'organe stato-acoustique responsable de l'audition et du maintien de l'équilibre corporel chez les poissons téléostéens. Au cours de leur formation, le contrôle, par exemple, de la morphologie et du polymorphe des carbonates est influencé par des assemblages complexes de protéines de type collagène insolubles et de protéines solubles non collagènes ; bon nombre de ces protéines sont incorporées dans leur structure cristalline d’aragonite. Cependant, dans les archives fossiles, ces protéines sont considérées comme perdues à cause de processus diagénétiques, ce qui entrave les études sur les mécanismes de biominéralisation passés. Nous rapportons ici la présence de 11 protéines spécifiques aux poissons (et de plusieurs isoformes) dans les otolithes de merlu phycidé du Miocène (environ 14,8 à 14,6 Ma). Ces otolithes fossiles ont été conservés dans des argiles imperméables à l'eau et présentent des caractéristiques microscopiques et cristallographiques impossibles à distinguer des représentants modernes, ce qui correspond à un état de conservation exceptionnellement intact. En effet, ces otolithes fossiles conservent env. 10 % des protéines séquencées à partir de leurs homologues modernes, y compris des protéines spécifiques au développement de l'oreille interne, telles que les protéines de type otoline-1 impliquées dans l'arrangement des otolithes dans l'épithélium sensoriel et les protéines de type otogelin/otogelin qui sont situées dans l'épithélium acellulaire. membranes de l'oreille interne chez les poissons modernes. La spécificité de ces protéines exclut la possibilité d'une contamination externe. L'identification d'une fraction de protéines identiques dans les otolithes modernes et fossiles de merlus phycidés implique un processus de biominéralisation de l'oreille interne hautement conservé au fil du temps.

La paléoprotéomique est un domaine de recherche en pleine expansion, offrant de nouvelles perspectives, par exemple sur l'évolution des processus de biominéralisation au fil du temps et affinant notre compréhension des restes fossiles1. Alors que les études sur l'ADN ancien sont limitées à quelques millions d'années car l'ADN se dégrade relativement rapidement après la mort cellulaire2, l'étude de restes de protéines plus stables dans les archives fossiles offre l'opportunité d'explorer la fonction des protéines et leur évolution à des échelles de temps géologiques ; plusieurs à plusieurs centaines de millions d'années3. Les études paléoprotéomiques des biominéraux tels que les os, les dents et les coquilles sont particulièrement prometteuses car ces structures ont un fort potentiel de préservation des résidus protéiques intégrés dans des spécimens fossiles bien conservés. Ici, nous explorons ce potentiel dans les structures fossilisées de carbonate de calcium de l’oreille interne des poissons téléostéens (otolithes). Contrairement aux restes ostéologiques de poissons, les otolithes de poissons sont fréquemment trouvés dans les archives fossiles au cours du Mésozoïque et avec une abondance croissante dans les strates du Cénozoïque4. En raison de leur morphologie spécifique au taxon, ces fossiles sont essentiels à l’interprétation de la paléobiodiversité des poissons et aux reconstructions paléoenvironnementales basées sur leurs compositions isotopiques et oligo-éléments5. Bien que les structures minérales du carbonate de calcium des otolithes puissent ressembler à des agrégats de cristaux précipités de manière inorganique, elles sont en fait des composites organiques-minéraux complexes, semblables à de nombreux autres carbonates biogéniques6. Des études sur le processus moderne de biominéralisation des otolithes ont montré que les macromolécules organiques, les protéines en particulier, contrôlent des aspects clés de la formation des otolithes7, notamment la régulation du transport du calcium, la nucléation et l'état de saturation au niveau du site de cristallisation, modulant ainsi activement la croissance des cristaux d'aragonite8. En effet, il a également été démontré que la sélection stricte d'un polymorphe spécifique de carbonate de calcium (aragonite par opposition à, par exemple, calcite ou vatérite) est contrôlée par des protéines, telles que l'acide aspartique et les résidus sérine, qui attirent les cations calcium vers la surface cristalline en croissance. et favorisent un regroupement d'ions plus dense (c'est-à-dire aragonitique)9. À ce jour, plusieurs centaines de protéines ont été identifiées dans les otolithes de poissons modernes, dont beaucoup seraient directement impliquées dans la biominéralisation10. Les protéines connues pour être impliquées dans la biominéralisation des otolithes peuvent être divisées en deux groupes principaux : (1) les complexes de protéines structurelles insolubles de type collagène et (2) les protéines solubles non collagènes (NCP). Les protéines de type collagène, telles que l'otoline-1, créent un échafaudage pour le biominéral en croissance ; otolin-1 présente une homologie de séquences avec le collagène X, une protéine également impliquée dans l'ossification endochondrale et la réparation des fractures osseuses11. Les NCP solubles sont généralement des protéines hautement acides et intrinsèquement désordonnées (IDP) qui régulent directement la nucléation, l'orientation et la croissance cristalline. De tels PDI ont été identifiés dans plusieurs taxons de poissons, par exemple Starmaker (Stm) chez le poisson zèbre7, Starmaker-like (Stm-l) chez medaka12 et Otolith Matrix Macromolecule-64 (OMM-64) chez la truite arc-en-ciel13, ainsi que leur rôle dans la biominéralisation. a été soigneusement caractérisé14,15,16,17.